In zijn atelier aan de Spilsluizen, ontworpen door zijn vriend en architect (en beroemd voetballer) Evert van Linge, verdiende hij zijn eerste brood met het vervaardigen van illustraties en reclamekunst. Hij was ook boekbandontwerper en ontwerper van ex libri. Met Jan Altink was hij in 1918 oprichter van Groninger Kunstkring De Ploeg. Pas in 1924 gaf hij zich over aan het expressionisme, maar volgens zijn critici niet met overweldigend succes. Johan Dijkstra en zijn vrouw Marie (een zus van Johan van Veen) raakten via De Ploeg bevriend met schrijver en dichter Willem De Mérode. In 1924 maakte hij voor de uitgave Ganymedes van De Mérode vijf houtsneden, waaronder Ganymedes als schenker der goden. De expressionistische houtsneden zijn met opzet wat primitief. Dijkstra maakte zijn houtsneden met een eenvoudig stalen schoenmakersmes. In 1926 werd hij leraar bij een tekenvereniging van Groninger studenten. Door dat werk kreeg hij ruimte voor het vrije werk dat bestond uit schilderijen en enkele beeldhouwwerken. Ook maakte hij decorontwerpen bij geënsceneerde muziekuitvoeringen, georganiseerd door de componist Daniel Ruyneman. Zijn eerste artistieke voorbeeld was Vincent van Gogh. Hij schilderde beelden van het Groninger Plattelands- en stadsleven en portretten van de overige Ploeg-leden. Vanaf 1930 koos Dijkstra een andere richting en stortte hij zich op de monumentale kunsten. Hij schiep een muurschildering in het stadhuis en leerde van Duitse glasschilders de techniek van het brandschilderen. Zijn eerste grote monumentale opdracht van voor de 2de wereldoorlog was het vervaardigen van de ramen voor de aula van de Rijksuniversiteit. Hierin ook afgebeeld zijn twee vrouwelijke heldinnen, de feministe Aletta Jacobs en de verzetsvrouw Anda Kerkhoven. De laatstgenoemde schilderde hij diverse malen, ook nadat zij, kort voor de bevrijding, was gedood door de Sichterheitsdienst. Na de oorlog volgden glasopdrachten van Dordrecht (Grote Kerk), Coevorden en Utrecht (Geertekerk). In het buitenland (Manchester en Malmö) ontwierp hij mozaïeken en nam hij deel aan groepstentoonstellingen van De Ploeg in New York, Oldenburg en de Biennale van Venetië. Zijn laatste levensjaren waren niet de gelukkigste. Na het overlijden van zijn vrouw Marie zwierf hij vaak rond door de straten. Zijn creativiteit had hem blijkbaar verlaten en zijn productie stokte. In zijn kunstrubrieken in het Nieuwsblad van het Noorden werden zijn uithalen steeds feller, waardoor hij weinig vrienden overhield. Dijkstra overleed op 81jarige leeftijd in zijn woonplaats Groningen